Γεννήθηκε στην Αθήνα στις 30 Νοεμβρίου 1882. Εισήλθε στη Σχολή Ναυτικών Δοκίμων την 1η Σεπτεμβρίου 1896 και αποφοίτησε στις 28 Ιουλίου 1900 ως μάχιμος Σημαιοφόρος. Προήχθη σε Ανθυποπλοίαρχο στις 6 Μαΐου 1905, σε Υποπλοίαρχο στις 29 Μαρτίου 1910, σε Υποπλοίαρχο Α΄ Τάξεως την 1η Ιανουαρίου 1913 και σε Πλωτάρχη στις 20 Οκτωβρίου 1914.

Στις 9 Μαΐου 1917 προσχώρησε στην Εθνική Άμυνα και, ακολούθως, προήχθη σε Αντιπλοίαρχο στις 26 Δεκεμβρίου 1917. Στις 27 Απριλίου 1921, μετά τη Μεταπολίτευση του Νοεμβρίου του 1920, τέθηκε σε διαθεσιμότητα, η οποία διήρκεσε μέχρι την Επανάσταση του Σεπτεμβρίου του 1922. Στην Επανάσταση έλαβε μέρος ενεργώντας από την Αθήνα. Στις 20 Δεκεμβρίου 1923 προήχθη σε Πλοίαρχο.

Στις 2 Ιουλίου 1924, κατά τη διάρκεια της «Απεργίας του Ναυτικού» τον Ιούνιο του 1924, αποστρατεύθηκε, κατόπιν αιτήσεώς του. Στις 21 Αυγούστου 1924 επανήλθε στη μόνιμη υπηρεσία ως μηδέποτε αποστρατευθείς. Στις 11 Μαρτίου 1933 τέθηκε σε διαθεσιμότητα για τη συμμετοχή του στο Κίνημα του Μαρτίου του 1933 υπό τον Ν. Πλαστήρα. Στις 13 Μαρτίου 1933 προφυλακίστηκε, στις 12 Σεπτεμβρίου 1933 τέθηκε σε αργία δι’ απολύσεως και στις 5 Φεβρουαρίου 1934 αποστρατεύθηκε ως Υποναύαρχος ε.α.

Στις 11 Μαΐου 1935, ενώ ήταν απόστρατος και είχε διαφύγει στη Νεάπολη της Ιταλίας, καταδικάστηκε ερήμην από το Έκτακτο Στρατοδικείο Ναυστάθμου σε θάνατο και έκπτωση από τον βαθμό, για τη συμμετοχή του στο Κίνημα του Μαρτίου του 1935 υπό τον Ελευθέριο Βενιζέλο, κατά το οποίο επέβη στο θωρακισμένο καταδρομικό ΓΕΩΡΓΙΟΣ ΑΒΕΡΩΦ. Ωστόσο, στις 13 Ιουνίου 1936 αμνηστεύθηκε και ανέκτησε τον αποστρατευτικό βαθμό του.

Στις 17 Απριλίου 1943 διέφυγε από την κατεχόμενη Ελλάδα και την ίδια ημέρα παρουσιάστηκε στη Μέση Ανατολή. Στις 17 Σεπτεμβρίου 1943 ανακλήθηκε στην ενέργεια με τον βαθμό του Υποναυάρχου και στις 2 Νοεμβρίου 1943 προήχθη σε Αντιναύαρχο. Στις 24 Αυγούστου 1945 επαναφέρθηκε στην εφεδρεία ως Αντιναύαρχος ε.α. Από τις 30 Αυγούστου 1946 έως την 1η Ιουλίου 1947 ανακλήθηκε και πάλι στην ενέργεια.

Μετεκπαιδεύθηκε στο εξωτερικό κατά τα έτη 1910–1912. Υπηρέτησε σε πλοία επιφανείας, καθώς και σε επιτελικές και διοικητικές θέσεις. Χρημάτισε καθηγητής ναυτικών υπολογισμών στη Σχολή Ναυτικών Δοκίμων κατά τα έτη 1916–1917. Έλαβε μέρος στον Μακεδονικό Αγώνα του 1903–1908 ως Αρχηγός Σώματος στη Λίμνη. Το 1912, με τον βαθμό του Υποπλοιάρχου, έλαβε μέρος στις επιχειρήσεις της Δυτικής Μοίρας στον Αμβρακικό Κόλπο.

Στις αρχές Νοεμβρίου του 1912 ανέλαβε καθήκοντα Διοικητή του Ναυτικού Αγήματος, με τον βαθμό του Υποπλοιάρχου, και συμμετείχε στις χερσαίες επιχειρήσεις για την απελευθέρωση των νησιών του Ανατολικού Αιγαίου. Κατά τη διάρκεια των επιχειρήσεων τραυματίστηκε στη Χίο τον Νοέμβριο του 1912. Στη συνέχεια, υπηρέτησε ως Στρατιωτικός Διοικητής Τενέδου το 1913, με τους βαθμούς του Υποπλοιάρχου και του Υποπλοιάρχου Α΄ Τάξεως.

Μετά τους Βαλκανικούς Πολέμους διατέλεσε Κυβερνήτης του τορπιλοβόλου ΑΙΓΛΗ κατά τα έτη 1914–1915, με τους βαθμούς του Υποπλοιάρχου Α΄ Τάξεως και του Πλωτάρχη, και του αντιτορπιλικού ΑΣΠΙΣ κατά τα έτη 1915–1917, με τον βαθμό του Πλωτάρχη. Έλαβε μέρος στον Α΄ Παγκόσμιο Πόλεμο ως Κυβερνήτης των αντιτορπιλικών ΝΙΚΗ, κατά τα έτη 1917–1918, με τους βαθμούς του Πλωτάρχη και του Αντιπλοιάρχου, και ΝΕΑ ΓΕΝΕΑ, κατά τα έτη 1918–1919, με τον βαθμό του Αντιπλοιάρχου. Έλαβε, επίσης, μέρος στις ναυτικές επιχειρήσεις της Μικρασιατικής Εκστρατείας ως Κυβερνήτης του αντιτορπιλικού ΛΕΩΝ κατά τα έτη 1919–1920, με τον βαθμό του Αντιπλοιάρχου.

Εκτός από το Κίνημα της Εθνικής Άμυνας τον Αύγουστο του 1916, με τον βαθμό του Πλωτάρχη, την Επανάσταση του Σεπτεμβρίου του 1922, με τον βαθμό του Αντιπλοιάρχου, την «Απεργία του Ναυτικού» τον Ιούνιο του 1924, με τον βαθμό του Πλοιάρχου, την εμπλοκή του στο Κίνημα Πλαστήρα τον Μάρτιο του 1933, με τον βαθμό του Πλοιάρχου, και το Κίνημα του Μαρτίου του 1935, ως Υποναύαρχος ε.α., συμμετείχε στο Κίνημα του Στρατιωτικού Συνδέσμου τον Αύγουστο του 1909, με τον βαθμό του Ανθυποπλοιάρχου, και στο Κίνημα του Υποπλοιάρχου Κωνσταντίνου Τυπάλδου τον Οκτώβριο του 1909, επίσης με τον βαθμό του Ανθυποπλοιάρχου. Στο τελευταίο υπήρξε ένας από τους πρωτεργάτες. Ακολούθως, υπηρέτησε ως Κυβερνήτης του θωρηκτού ΚΙΛΚΙΣ το 1922, με τον βαθμό του Αντιπλοιάρχου, και ως Στρατιωτικός Διοικητής Σάμου κατά τα έτη 1922–1923, με τους βαθμούς του Αντιπλοιάρχου και του Πλοιάρχου.

Με τον βαθμό του Πλοιάρχου διατέλεσε Αρχηγός της Μοίρας Γυμνασίων κατά τα έτη 1923–1924, Διοικητής της Σχολής Ναυτικών Δοκίμων το 1924, Κυβερνήτης του θωρηκτού ΛΗΜΝΟΣ το 1926, Αρχηγός του Γενικού Επιτελείου Ναυτικού κατά τα έτη 1926–1927 και, παράλληλα, Γενικός Διευθυντής του Υπουργείου των Ναυτικών το 1926. Στη συνέχεια, διατέλεσε Ανώτερος Διοικητής Υποβρυχίων κατά τα έτη 1927–1928, εκ νέου Γενικός Διευθυντής του Υπουργείου των Ναυτικών κατά τα έτη 1928–1929, Αρχηγός Στόλου κατά τα έτη 1929–1931, Γενικός Διευθυντής του Ναυστάθμου Σαλαμίνας κατά τα έτη 1931–1932 και, εκ νέου, Αρχηγός του Γενικού Επιτελείου Ναυτικού κατά τα έτη 1932–1933.

Τέλος, χρημάτισε Υπουργός των Ναυτικών και Αεροπορίας για τρεις ημέρες το 1933, στην κυβέρνηση Α. Οθωναίου. Τη θέση αυτή κατείχε κατά το Κίνημα Πλαστήρα. Στη Μέση Ανατολή, έχοντας ανακληθεί στην ενέργεια από την εφεδρεία, υπηρέτησε ως Γενικός Επιθεωρητής του Ναυτικού κατά τα έτη 1943–1945, με τους βαθμούς του Υποναυάρχου και του Αντιναυάρχου. Για λίγες ημέρες τον Απρίλιο του 1944 χρημάτισε Υπουργός των Εσωτερικών και της Παιδείας και, συγχρόνως, Υφυπουργός Εμπορικής Ναυτιλίας στην κυβέρνηση Σ. Βενιζέλου, με τον βαθμό του Αντιναυάρχου. Κατά την τελευταία επαναφορά του στην ενέργεια από την εφεδρεία, υπήρξε μέλος του Συμβουλίου Αποσυμφόρησης Στελεχών του Ναυτικού το 1947, με τον βαθμό του Αντιναυάρχου.

Έλαβε μέρος στο αγώνισμα των 400 μέτρων κατά τη Μεσοολυμπιάδα της Αθήνας το 1906. Υπήρξε ιδρυτικό μέλος του Ναυτικού Ομίλου της Ελλάδος το 1934, με τον βαθμό του Πλοιάρχου. Ανδριάντες του Ιωάννη Δεμέστιχα έχουν στηθεί στα Γιαννιτσά και στο χωριό Κότρωνας της Μάνης.

Του εκφράστηκε η άκρα ευαρέσκεια του Υπουργού των Ναυτικών για «την δραστηρίαν, επίμονον καταδίωξιν εχθρικού υποβρυχίου» αναφερόμενη πιθανώς στην καταδίωξη και προσβολή γερμανικού υποβρυχίου από το αντιτορπιλικό ΝΙΚΗ στις 20 Νοεμβρίου 1917. Το γεγονός έχει καταγραφεί στο περιοδικό Ναυτική Επιθεώρηση του Μαρτίου – Απριλίου 1923 (σελ 227-231).

Στις 29 Ιανουαρίου 1948 τιμήθηκε με τον Πολεμικό Σταυρό Γ΄Τάξεως, επειδή: «διαφυγὼν ἐκ τῆς κατεχομένης Ἑλλάδος, κατῆλθεν εἰς Μέσην Ἀνατολήν, ἔνθα ἀνέλαβε καθήκοντα Γενικοῦ Ἐπιθεωρητοῦ τοῦ Ναυτικοῦ καὶ συνέτεινεν εἰς τὴν εὐόδωσιν τοῦ ἀγῶνος πρὸς ἀπελευθέρωσιν τῆς Πατρίδος, ἐμψυχώνων εἰς πάσας τὰς περιπτώσεις τοὺς ὑπ’ αὐτὸν διὰ τοῦ προσωπικοῦ του παραδείγματος καὶ θάρρους».

Απεβίωσε στο Μαρούσι στις 7 Δεκεμβρίου 1960.